История возникновения храма восходит к далеким событиям начала XVII века. В то время здесь располагалось особое заведение, известное как «убогий дом», где находили последний приют лица, которые по канонам того времени не могли быть похоронены на кладбище, а именно – безродные и не имевшие крова, «убогие», нищие, люди, умершие во время мора. Иногда при «убогих домах» основывались монастыри, именовавшиеся «божедомскими». Именно тогда, в 1619 году инок Корниил Брагин дал «вклад по записи» в Рождество-Богородицкую церковь Курского мужского монастыря, основав таким образом Божедомский монастырь. Посвящен он был святым Илии Пророку и Николаю Чудотворцу. Божедомский монастырь со временем «влился» в состав Рождество-Богородицкого монастыря, который с 1649 года стал именоваться Знаменским. А деревянная церковь бывшего монастыря стала приходской. Интересно отметить, что среди прихожан этого храма был и юный Прохор Мошнин – будущий преподобный Серафим Саровский. Здесь же в 1760 году отпевали его отца. Вскоре тщанием жертвователей прихода вместо деревянной была воздвигнута каменная церковь во имя Илии Пророка, освященная в 1768 году. А в 1788 году Ильинский храм получил еще один престол, став главным храмом города (до 1833 г.). Когда в 1833 году состоялся перевод архиерейской кафедры из Белгорода в Курск, Сергиевская церковь стала кафедральным собором, Ильинский храм стал вторым после нее по общественной значимости приходом. Образцовым содержанием храм во многом был обязан деятельности его церковных старост, которыми долгое время были представители известного купеческого рода Гладковых. В 1910 году они капитально отремонтировали Ильинскую церковь, на что братья Гладковы израсходовали из своих средств 10 тыс. рублей. Тогда же была сделана и новая роспись храма, которую выполнил, как явствует из надписи на стене, «придворный поставщик Н.Я. Епанечников».  За большую работу Н.П. и И.П. Гладковы удостоились стать высочайше награжденными орденом святой Анны III степени.

Не миновали Воскресенско-Ильинский собор и мрачные богоборческие времена. После революции храм лишился многого из того, чем обладал прежде: собственного дома, 400 томов церковной библиотеки, метрических книг, хранившихся с 1774 г. После его закрытия в 1926 году здесь на долгие годы разместился губархив. Во время войны здание серьезно не пострадало. Большой урон его архитектуре был нанесен позже, когда вместо шатровой колокольни и бывшего церковного дома было возведено здание Дома книги. В результате оставшаяся часть храма оказалась на долгие годы скрытой от глаз курян высокими стенами новой постройки.

В январе 1995 года Воскресенско-Ильинский храм был наконец-то возвращен Курской епархии, и в нем вновь зазвучала молитва.