Семинарский храм святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова расположен на втором этаже учебного корпуса семинарии в урочище Знаменская роща, которое с 1722 года принадлежало Знаменскому Курскому монастырю. Это здание было построено в 1834-1835 гг. при епископе Илиодоре (Чистякове) в качестве архиерейского дома с домовым храмом. Проект здания разработан архитектором Г. В. Гавриловым. Храм был освящен 16 июня 1835 г.
В 1913 г. в архиерейском доме открылся приют «тяжких хронических больных, бедных всех сословий». Во время Первой мировой войны здесь был устроен лазарет для раненых русских воинов.
После Октябрьской революции храм был закрыт, и в здании архиерейского дома расположился губернский отдел социального обеспечения. В конце двадцатых годов здесь размещалась опытная сельскохозяйственная станция имени Октябрьской революции, а позже – плодово-ягодный техникум. С образованием в 1934 году Курской области на территории Знаменской рощи были расположены дачи областного начальства. В 50-60-х гг. в здании архиерейского дома было несколько жилых квартир. Некоторое время в нём работал детский санаторий. В 1990 году Знаменская роща была объявлена заповедным парком, а с мая 1991 по лето 2000 года здесь обосновался санаторий матери и ребёнка «Знаменская роща».
В октябре 2001 года Знаменская роща была возвращена Русской Православной Церкви. Курские епархиальные ведомости писали, что к этому времени в зданиях рощи были расхищены двери, оконные рамы, батареи, трубы, линолеум. В дачных домиках в холодные дни ютились бездомные. Заботами митрополита Ювеналия (Тарасова), трудами рабочих, семинаристов и добровольцев были отремонтированы несколько зданий, в том числе и здание бывшего приюта с храмом.
1 сентября 2002 г. богослужение в храме святого апостола и евангелиста Иоанна Богослова было возобновлено. К этому времени в рощу переехали для жительства и помощи в ремонте семинаристы 4-го и 5-го курсов. Богослужение совершали монахи Знаменского монастыря. К 1-му сентября 2003 г. Курская духовная семинария (пастырские классы) полностью переехала в Знаменскую рощу. Храм стал семинарским. В 2006 г. мастерами православной артели г. Щигры в храме был поставлен новый деревянный резной иконостас. Иконы для него были написаны Курскими мастерами иконописной школы.
В храме находятся частицы святых мощей: св. бл. кн. Олега Брянского, свт. Луки, архиеп. Крымского исп., прпп. старцев Оптинских, свт. Иннокентия, митр. Московского, св. бл. Матроны Московской, прп. Кукши Одесского, прмц. Евдокии и мцц. Дарьи, Дарьи и Марии Пузовских, прп. Алексия Голосеевского, свт. Игнатия Ставропольского, свт. Иоасафа Белгородского, прп. Амвросия Оптинского, прпмцц. Зверинецких, прмц. в. кн. Елизаветы, прмц. ин. Варвары, прп. Лаврентия Черниговского, свт. Иннокентия, митр. Московского, свт. Афанасия, еп. Ковровского исп., прп. Илии Муромца, свт. Петра, митр. Киевского (Московского).